Kulturell bedeutsam ist die Entwicklung des Zen-Rituals der Teezeremonie durch Yoshimasa (um 1450), welche in Japan bis heute einen hohen kulturellen, ästhetischen und religiösen Stellenwert hat.
Zudem fiel die Landung der ersten Europäer (1542) in die Muromachi-Zeit und somit auch das Wissen über Musketen und Kanonen, welche in der weiteren Entwicklung die traditionelle Kriegsführung der Samurai in Frage stellen und letztendlich ablösen.

Nach dem vergeblichen Versuch von Kaiser Go Daryo die Macht zu übernehmen, wurde das Shogunat durch die Ashikaga-Sippe (ein Zweig der Minamoto) besetzt und es kam zu einem kurzzeitigem Schisma der Macht in ein nördliches und ein südliches Reich, wobei die Kyotofraktion am Ende siegte.

Nach ihrem Palast im Stadtviertel Muromachi von Kyoto wurde die historische Periode benannt. Unter den Shogunen Yoshimitsu und Yoshimasa wurden die eher rauen und kriegerischen Samurai langsam kultivierter und zu Kennern und Förderern der Künste (Noh-Theater).
Diese Entwicklung wurde mit der Einführung des Buddhismus als Staatsreligion weiter gefördert und beschleunigt. Die Zubereitung des Tees wurde ritualisiert und sollte den Geist von Alltagssorgen befreien.

In die Muromachi-Zeit fielen auch regelmäßige Handelsfahrten durch japanische Mönche nach China. Es wurde vor allem mit Schwertern und kunstgewerblichen Artikeln gehandelt. Aus China wurden Bücher, Keramiken und Textilien importiert.

Der Wohlstand einiger Japaner wuchs und es entstand eine städtische Mittelschicht und es kam zu Aufstieg von Ständegruppen auf dem Lande. Pächter (Sakunin) und Unterpächter (Gesakunin) erhoben sich über die rechtlosen einfachen Bauern.
Streitigkeiten unter den Daimyo (Feudalherren, welche in der Hauptstadt lebten und ihre Ländereien verwalten ließen) führten zur langsamen Entmachtung der Ashikaga-Shogune und zum Bau von Festungsanlagen, welche die Kriegsführung veränderten und die Bauern hart belasteten.

Praktisch herrschte in Japan ein Bürgerkrieg. In den Jahren 1467 – 1477 bekämpften sich die verschienden Vasallenfamilien im Onin-Krieg. Am Ende gab es keinen Sieger, nur Kyoto und die Zentralmacht waren zerstört.

Das Jahr 1467 wird als Anfang der „Zeit der streitenden Reiche“ (sengokujidai) gesehen. Der Krieg um die Vormacht dauerte etwa 100 Jahre.
In dieser Zeit strandete ein chinesisches Schiff mit drei portugiesischen Händlern an Japans Küste. Und somit kamen Musketen, Schießpulver und Kanonen ins Land. Es folgten Händler aus Spanien, Holland und England. Zudem begann die christliche Missionierung Japans.

Ab 1568 (1573) beginnt eine neue Periode der Landeseinigung (Azuchi-Momoymama-Zeit) und die Muromachi-Zeit, endet endgültig. Einige Historiker betrachten bereits das Jahr 1477 als Ende der Muromachi-Zeit, weil die Ashikaga faktisch entmachtet waren und sehen die Zeit danach als Zeit ohne Vormachtstellung bis 1568, als die Zeit der Reichseiniger begann.